Lors du Traité de fusion des institutions communautaires de 1967, le Conseil spécial des ministres de la Communauté Européenne du charbon et de l’acier et le Conseil de l’Euratom (en collaboration avec d’autres institutions indépendantes) ont fusionné pour créer le Conseil de la Communauté économique européenne, qui consiste en un unique Conseil des Communautés européennes. En 1993, le Conseil est renommé Conseil de l'Union européenne à la suite de l’institution de l’Union européenne par le Traité sur l'Union européenne (Traité de Maastricht). Ce traité a renforcé le Conseil en donnant au système des trois piliers plus d’éléments intergouvernementaux. Cependant, en même temps, le Parlement européen et la Commission européenne sont renforcés au sein du pilier communautaire, limitant la capacité du Conseil à agir indépendamment.
Le Traité de Lisbonne met fin au système de piliers et octroie davantage de pouvoirs au Parlement. Le Haut-représentant du Conseil et le Directeur de la politique étrangère fusionnent, et cette nouvelle entité préside le Conseil des affaires étrangères au lieu de la présidence tournante.
L’évolution du Conseil a été caractérisée par la montée en puissance du Parlement, avec lequel le Conseil a dû partager ses pouvoirs législatifs. Le Parlement s’est souvent opposé aux souhaits du Conseil. A certaines occasions, cela a mené à des conflits entre les deux institutions, le système intergouvernemental du Conseil étant en contradiction avec le système parlementaire en développement et les principes supranationaux.
Le Conseil siège en 10 différentes configurations de 28 ministres nationaux (un par état membre). La composition exacte des participants vari selon le sujet en considération. Par exemple, lorsque le débat concerne la politique agricole, le Conseil est composé des 28 ministres compétents en la matière (les Commissaires européens compétents contribuent mais ne participent pas au vote).
La présidence du Conseil fait l’objet d’une rotation entre les gouvernements des états membres de l’UE tous les six mois. Les ministres compétents du pays exerçant la présidence assurent le bon fonctionnement des réunions et établissent l’ordre du jour. La continuité entre les présidences est assurée par un accord selon lequel trois présidences successives, appelées « trio des présidences », doivent partager le même programme politique. Le Conseil des affaires étrangères (ministres des affaires étrangères nationaux) est cependant présidé par le Haut Représentant de l’Union pour les affaires étrangères et la politique de sécurité.
Dans la plupart des cas, les décisions sont votées à la majorité qualifiée, sinon à l’unanimité. Dans le cas d’un vote à l’unanimité, seule la consultation du Parlement est requise. Mais le plus souvent, la procédure législative ordinaire s’applique, ce qui signifie que le Conseil et le Parlement partagent équitablement les pouvoirs législatifs et budgétaires et doivent trouver un accord pour qu’une proposition soit adoptée. Dans quelques cas précis, le Conseil peut lui-même proposer de nouvelles lois européennes.
La Direction générale du Conseil de l'Union européenne assiste le Conseil de l’Union européenne, et la Présidence du Conseil de l’Union européenne, le Conseil européen et le président du Conseil européen. Le Secrétariat est présidé par le Secrétaire général du Conseil de l'Union européenne. Il est composé de sept directions générales, chacune étant administrée par un directeur-général.